Bei Installierungsarbeiten für eine neue Heizung in der evangelischen Kirche St. Dionys wurden 1960 die Überreste zweier Vorgängerbauten aus dem 8. und 9. Jahrhundert entdeckt und in einer drei Jahre dauernden Ausgrabung freigelegt. Sie bilden heute den Mittelpunkt des Museums, das über Siedlungsreste der Urnenfelder- und Römerzeit, vor allem aber über die frühmittelalterliche Kirchengeschichte Esslingens Auskunft gibt. Der ab 1213 errichteten Kirche St. Dionys ging der Bau von St. Vitalis I aus der ersten Hälfte des 8. Jahrhunderts voraus, einer einschiffigen Saalkirche mit rechteckiger Apsis.
Die Städtische Galerie befindet sich seit 1973 in der Villa Merkel. Nach Entwürfen des Stuttgarter Architekten Otto Tafel erbaut, diente der repräsentative Bau dem Esslinger Textilfabrikanten Oskar Merkel als Wohnhaus. In regelmäßigen Abständen werden dort Teile der grafischen Sammlung der Stadt Esslingen gezeigt. Die Ausstellungstätigkeit der Städtischen Galerie ist darüber hinaus in erster Linie auf die internationale zeitgenössische Kunst ausgerichtet.
Grundstock des 1988 eröffneten Museums bildete eine Privatsammlung, die Ottilie und Johannes Koch über viele Jahre hinweg zusammengetragen und der Gemeinde als Schenkung übergeben haben. Zum Bestand gehören Fossilien und Mineralien aus Württemberg, Mineralien des Fränkischen, Schwäbischen und Schweizer Jura, des Schwarzwaldes und aus dem Raum Idar-Oberstein. Ein geologischer Lehrpfad ist dem Museum angegliedert.